Bostono "Bruins
Thompsonas Nacionalinėje ledo ritulio lygoje (NHL) pradėjo žaisti 1928-29 m. sezone. Jis prisijungė prie Bostono "Bruins" komandos, nes Bostono klubo vadybininkas Artas Rossas išpirko jo kontraktą iš Minesotos. Jis taip pasielgė, nes buvo girdėjęs, kad Thompsonas buvo labai geras vartininkas.
Savo pirmosiose rungtynėse Thompsonas atliko uždarymą. Jis yra vienintelis į Ledo ritulio šlovės muziejų patekęs vartininkas, kuriam pavyko įmušti įvartį per pirmąsias rungtynes. I Pirmajame savo sezone Thompsonas žaidė visose 44 Bostono komandos rungtynėse. Jis atliko 12 "shutoutų" ir jo įvarčių į varžovų vartus vidurkis buvo 1,15. Per visą sezoną 1,15 praleisto įvarčio vidurkis yra antras mažiausias NHL istorijoje. George'o Hainswortho to paties sezono įvarčių į varžovų vartus vidurkis yra mažesnis - 0,98. Tai yra mažiausias visų laikų įvarčių į varžovų vartus vidurkis per visą sezoną. Bostono "Bruins" užėmė pirmąją vietą Amerikos divizione ir pateko į atkrintamąsias varžybas. Atkrintamosiose varžybose jie laimėjo visas penkerias rungtynes, nes pirmą kartą iškovojo Stenlio taurę. Per penkerias atkrintamųjų varžybų rungtynes Thompsonas atliko tris įvarčius, o per atkrintamąsias varžybas praleido tik tris įvarčius. Tame sezone pirmą kartą NHL lygoje vienas prieš kitą žaidė du broliai - Cecilis ir Paulas. Sesilis ir Polas taip pat žaidė vienas prieš kitą Stenlio taurės finale, kuris taip pat buvo pirmas kartas, kai broliai žaidė vienas prieš kitą.
Kitą sezoną Cecilis vėl žaidė visose 44 Bostono rungtynėse. Jis atliko tris rezultatyvius perdavimus ir turėjo 2,19 praleistų įvarčių vidurkį. Thompsonas atliko daug mažiau įvarčių ir turėjo daug didesnį įvarčių vidurkį, nes buvo pakeistos taisyklės, pagal kurias žaidėjams buvo leista atlikti perdavimus į priekį puolimo zonoje. Tą sezoną Bostonas laimėjo visas rungtynes, išskyrus šešerias, ir jį baigė su 38-5-1 rezultatu, kuris yra aukščiausias visų laikų NHL komandų pergalių procentas. Atkrintamosiose varžybose jie pirmą kartą tame sezone pralaimėjo dvejas rungtynes iš eilės. Stenlio taurės finale pralaimėjo prieš Monrealio "Canadiens". Anksčiau atkrintamosiose varžybose nutrūko jo laimėtų pirmųjų septynerių rungtynių serija. Ji išlieka ilgiausia pergalių serija pradedant karjerą atkrintamosiose varžybose. Tą sezoną Thompsonas laimėjo pirmąjį iš keturių Vezinos trofėjų.
1930-31 m. sezone jis vėl sužaidė visas 44 rungtynes ir buvo įtrauktas į antrąją "Visų žvaigždžių" komandą. Kitą sezoną Bostonas pralaimėjo atkrintamųjų varžybų pusfinalį Monrealiui. Antrosiose serijos su Monrealiu rungtynėse Thompsonas buvo pašalintas iš vartų arčiau rungtynių pabaigos. Tai buvo padaryta tam, kad Bostonas turėtų šešis atakuojančius žaidėjus prieš penkis Monrealio žaidėjus. Turėdami daugiau atakuojančių žaidėjų, Bostono krepšininkai turėjo daugiau galimybių pelnyti įvartį. Nors Bostonas pralaimėjo, jų trenerio sumanymas buvo apibūdintas kaip "nuostabus".
1931-32 m. sezone Bostono komanda pirmą kartą, kai už ją žaidė Thompsonas, nepateko į atkrintamąsias varžybas. Tą sezoną jis praleido penkerias rungtynes ir tai buvo vienintelis toks atvejis. Per 43 sužaistas rungtynes Thompsonas laimėjo tik 13 rungtynių. Kitą sezoną Bostonas vėl pateko į atkrintamąsias varžybas, tačiau pralaimėjo Toronto "Maple Leafs".
Paskutinės atkrintamųjų varžybų serijos su "Maple Leafs" rungtynės buvo apibūdintos kaip geriausios Thompsono rungtynės. Tose rungtynėse Bostono ir Toronto komandos po trijų įprastų 20 minučių trukmės periodų sužaidė lygiosiomis. Kadangi rungtynės buvo lygiosios, buvo pereita į pratęsimą. Po penkių pratęsimų po 20 minučių rungtynės baigėsi lygiosiomis. Penktojo pratęsimo pabaigoje "Maple Leafs" vadovas Connas Smythe'as ir "Bruins" vadovas Artas Rossas paprašė NHL prezidento Franko Calderio sustabdyti rungtynes ir baigti jas vėliau. Calderis atsisakė. Šeštojo pratęsimo pradžioje buvo perimtas Bostono žaidėjo Eddie Shore'o perdavimas. Kenas Doraty iš "Maple Leafs" išėjo į ataką, t. y. turėjo ritulį ir čiuožė link kitos komandos vartų, o tarp jo ir Thompsono nebuvo nė vieno gynėjo. Jis įmušė įvartį į Thompson'o vartus šeštosios pratęsimo dalies 4:46 min. Nors jis pralaimėjo rungtynes, "Maple Leaf Gardens" sirgaliai jam garsiai plojo. Šios rungtynės buvo antros pagal trukmę NHL istorijoje. Nors Thompsonas atkrintamosiose varžybose pralaimėjo daugiau rungtynių nei laimėjo, jis jas baigė turėdamas 1,23 praleistų įvarčių vidurkį.
1932-33 m. sezone Thompsonas pelnė antrąjį Vezinos trofėjų, atlikęs 11 įvarčių ir surinkęs 1,76 praleisto įvarčio vidurkį. Kitą sezoną Bostonas nepateko į atkrintamąsias varžybas. 1934-35 m. sezone Bostonas užėmė pirmąją vietą Amerikos divizione. Thompsonas antrą kartą buvo išrinktas į antrąją "Visų žvaigždžių" komandą. Iš keturių atkrintamųjų varžybų "Bruins" laimėjo tik vienerias. Vienintelę pergalę jie iškovojo, kai Thompsonas atliko įvartį. Atkrintamąsias varžybas jis baigė turėdamas 1,53 praleisto įvarčio vidurkį.
1935-36 m. sezone Thompsonas atliko 10 įvarčių, tačiau Bostono komanda laimėjo tik 22 iš 48 rungtynių. Tame sezone Tompsonas atliko rezultatyvų perdavimą, t. y. specialiai perdavė kamuolį komandos draugui, kuris, gavęs iš jo ritulį, pelnė įvartį. Tuo metu vartininkui taip pasielgti pavykdavo labai retai. Sezono pabaigoje jis pirmą kartą buvo paskirtas į Pirmąją visų žvaigždžių komandą. Jis taip pat trečią kartą laimėjo Vezinos trofėjų. To sezono atkrintamosiose varžybose Bostono serija su Toronto "Maple Leafs" buvo kupina kontrastų. Bostonas pralaimėjo dviejų rungtynių seriją bendru rezultatu aštuonis įvarčius prieš šešis. Vienose rungtynėse Bostonas laimėjo prieš Torontą 6:0, tačiau kitas rungtynes pralaimėjo 8:0.
1937-38 m. Thompsonas žaidė paskutinį visą savo sezoną "Bruins" komandoje. Jis laimėjo 30 iš 48 rungtynių, tačiau Bostono komanda atkrintamosiose varžybose dar kartą pralaimėjo "Maple Leafs". Sezono pabaigoje jis laimėjo savo ketvirtą ir paskutinį Vezinos trofėjų ir antrą kartą buvo įtrauktas į pirmąją "Visų žvaigždžių" komandą.
Detroito "Red Wings
1938-39 m. sezone Thompsonas sužaidė tik penkerias rungtynes, nes "Bruins" nusprendė jį pakeisti FrankuBrimseku. Norėdamas užleisti vietą F. Brimsekui, F. Tompsonas buvo iškeistas į Detroito "Red Wings" už Normie Smithą ir 15 000 JAV dolerių. Thompsonas taip pat gavo 1000 JAV dolerių iš Bostono. Artas Rossas, vis dar dirbantis "Bruins" vadybininku, prognozavo, kad Thompsonas Detroite žais dar penkerius metus, tačiau jis žaidė tik dvejus. Nors Detroitas pralaimėjo daugiau rungtynių nei laimėjo, abu sezonus pateko į atkrintamąsias varžybas, tačiau Stenlio taurės nelaimėjo. Iš viso Tompsonas už Detroito komandą sužaidė 85 reguliariojo sezono rungtynes, kuriose užfiksavo 32-41-12 rungtynių rezultatą, septynis įvarčius ir 2,54 praleisto įvarčio vidurkį, ir 11 atkrintamųjų varžybų, kuriose užfiksavo 5-6 rungtynių rezultatą, vieną įvartį ir 2,41 praleisto įvarčio vidurkį.